Le fonctionnement de l'agence est assuré par un directeur général nommé pour une période de trois ans par le ministre chargé du logement, après avis du conseil d'administration.
Le directeur général dirige l'ensemble des services.
Il représente l'agence en justice et dans tous les actes de la vie civile. Dans les rapports avec les tiers, il engage l'agence pour tout acte entrant dans son objet.
Il prépare les réunions du conseil d'administration.
Il arrête le rapport provisoire de contrôle et le transmet aux organismes contrôlés qui disposent d'un délai de deux mois pour y répondre. Il assure l'exécution des décisions du conseil d'administration et du comité permanent.
Il organise la mission d'assistance à l'administration pour l'élaboration des règles applicables aux organismes collecteurs agréés mentionnée au f de l'article L. 313-7.
Il assure la diffusion auprès des organismes collecteurs des recommandations de l'agence sur les modalités d'application des normes comptables qui leur sont applicables.
Si l'urgence le justifie, il peut décider de compléter le programme annuel d'études en cours d'année, une information étant alors faite au conseil d'administration suivant de l'agence.
Il fait tous actes utiles au fonctionnement de l'agence en dehors des attributions réservées au conseil d'administration et au président.
Il signe les contrats.
Il a autorité sur l'ensemble des services de l'établissement, recrute et gère les personnels.
Il est l'ordonnateur des dépenses et des recettes de l'agence.
Il liquide les dépenses de l'agence et met en recouvrement les recettes ; il donne tous reçus, quittances et décharges.
Il rend compte de sa gestion au conseil d'administration.
Le directeur général ne peut prendre ou conserver aucun intérêt, occuper aucune fonction ni dans les organismes soumis au contrôle de l'agence en application de l'article L. 313-7, ni dans les organismes d'habitation à loyer modéré et les sociétés d'économie mixte exerçant à titre principal une activité de construction, d'acquisition ou de gestion de logements sociaux.